Samenvatting van het proefschrift met de titel: How fish larvae swim - from motion to mechanics

De meeste van de 34.000 soorten vis zwemmen door hun lichaam te laten golven. Deze lichaamsgolven ontstaan door interactie tussen het lichaam van de vis en het water. Ondanks de complexe natuurkunde achter deze interacties kunnen vislarven onmiddellijk zwemmen nadat ze uit het ei gekomen zijn, terwijl hun zenuwstelsel en brein nog in ontwikkeling zijn. Het is nog niet volledig bekend hoe dit mogelijk is; het is doel van deze thesis is om bij te dragen aan het begrip van deze kwestie. Dit hebben we gedaan door de biomechanica van het zwemmen van zeer jonge zebravislarven te onderzoeken. Met vernieuwende experimentele en rekenkundige technieken hebben we inzicht verkregen in de dynamica van het zwemmen van de larven, gereconstrueerd uit beelden van hogesnelheidscamera’s. Deze analyses laten zien wat voor problemen vislarven ondervinden tijdens het zwemmen, en hoe zij zijn geëvolueerd om deze problemen op te lossen.

In hoofdstuk 2 geven we een overzicht van de literatuur over de mechanica van het zwemmen van larvale vissen. We bekijken daarvoor de functionele eisen die gesteld worden aan het voortbewegingsstelsel van de vislarven: onmiddelijk nadat ze uit het ei komen moeten ze ontsnappen aan roofdieren, foerageren en zich verspreiden. Dit stelt eisen aan het zwemsysteem van de larven die vervuld moeten worden terwijl hun lichaam volop in ontwikkeling is, zowel intern als extern. Het zwemmen wordt verder bemoeilijkt door het vloeistofmechanische regime waarin zij zich bevinden, waarin de vloeistofkrachten sterk variëren met veranderingen in lichaamsgrootte en zwemsnelheid. In dit hoofdstuk integreren we de kennis uit eerdere literatuur om inzicht te verwerven in hoe de functionele eisen op het voortbewegingssysteem van de larven ingevuld worden met de voor- en nadelen van hun ontwikkelende lichamen en de veranderende vloeistofkrachten.

In hoofdstuk 3 hebben we gekeken naar het bijna-periodiek zwemmen van zebravislarven door de dynamica te reconstrueren uit zwembewegingen die handmatig zijn gedigitaliseerd uit hogesnelheidscamerabeelden. Met deze data laten we zien wat voor effecten het ‘intermediaire’ vloeistofmechanische regime heeft op de zwemdynamica van de larven. Hiervoor gebruiken het Reynolds-getal, dat de verhouding tussen de traagheids- en wrijvingskrachten in het water aangeeft. Ook gebruiken we het Strouhal-getal, een indicatie van de verhouding van de (geschatte) staartsnelheid en de voorwaartse snelheid. Uit onze data blijkt dat het Strouhal-getal omgekeerd afhangt van het Reynolds-getal: larven die met een laag Reynolds-getal zwemmen hebben doorgaans een relatief hoog Strouhalgetal (ongeveer 0.72) ten opzichte van volwassen vissen (meestal 0.2–0.3). Zwemmen op lage Reynolds-getallen gaat gepaard met hoge weerstanden, waardoor de larven alleen voldoende voortstuwing kunnen produceren door grote amplitudes en frequenties van de staartslag te gebruiken. Dit type zwembeweging veroorzaakt grote draaimomenten, resulterend in aanzienlijke hoekverdraaiingen en een hoog energieverbruik: het kleine formaat van de larven staat ze in de weg om efficiënt te zwemmen.

Het merendeel van eerder onderzoek aan viszwemmen is gedaan onder de aanname van tweedimensionaliteit, inclusief ons hoofdstuk 3. In veel gevallen voeren vissen echter complexe, driedimensionale bewegingen uit om bijvoorbeeld te ontsnappen aan een roofdier, voedsel te zoeken of te vangen of door hun omgeving te manoeuvreren. In hoofdstuk 4 beschrijven we een methode om driedimensionale zwembewegingen te reconstrueren uit beelden van meerdere gesynchroniseerde hogesnelheidscameras. Door middel van een optimalisatie-algoritme vinden we de combinatie van driedimensionale positie, oriëntatie en lichaamsvorm die het best overeenkomt met de camerabeelden. We laten zien dat deze methode met minimaal handwerk de zwembeweging accuraat uit de videobeelden kan volgen.
Daarnaast hebben we een methode ontwikkeld om uit deze reconstructies de netto vloeistofmechanische krachten en momenten te berekenen. Deze methode kan van zeer nuttig zijn voor toekomstig onderzoek naar de biomechanica van zwemmen.

We passen de ontwikkelde reconstructiemethode toe in hoofdstuk 5 op ontsnappingsreacties van zebravislarven vijf dagen na bevruchting. Om effectief te ontsnappen aan bedreigingen moet hun startbeweging voldoen aan twee primaire eisen: er moet voldoende snelheid opgebouwd worden in korte tijd, en de larven moeten over een breed bereik aan richtingen kunnen ontsnappen. Om te onderzoeken hoe de larven aan deze eisen voldoen hebben we de larven gefilmd met een geavanceerde vijfcamera-opstelling met zeer hoge resolutie in ruimte en tijd. Uit deze beelden reconstrueren we de driedimensionale zwembewegingen en de resultante hydrodynamische krachten en momenten. De larven buigen zich eerst in een C-vorm en produceren daarna een voortstuwende staartslag. De eerste buigingsfase van de startbeweging wordt vaak ‘voorbereidend’ genoemd. Op basis van de berekende krachten en momenten laten we zien dat de meeste heroriëntatie van de vis
plaatsvindt in de eerste fase, naast de voorbereidende rol. Na deze fase ontvouwen de larven hun lichaam, waarbij hun staart met hoge snelheid door het water beweegt en daardoor grote voortstuwende krachten produceert. De draaihoek gedurende de start hangt sterk samen met de hoeveelheid kromming van het lichaam; de ontsnappingssnelheid hangt vooral samen met de duur van de manoeuvre. Dit wijst erop dat de larven hun ontsnappingsrichting en -snelheid onafhankelijk van elkaar kunnen bepalen.

Vislarven kunnen deze starts en de daaropvolgende zwembewegingen onmiddellijk maken nadat ze uit het ei gekomen zijn, ondanks het feit dat hun lichaam en zenuwstelsel nog niet volledig ontwikkeld zijn. Om te beantwoorden hoe dit mogelijk hebben we in hoofdstuk 6 een nieuwe methode ontwikkeld om de netto interne krachten en momenten te berekenen uit de gereconstrueerde zwembeweging, met behulp van computersimulaties van de stroming en een vervormingsmodel voor het lichaam. We berekenen de interne krachten en momenten voor meer dan 100 driedimensionale zwembewegingen gedurende de eerste dagen van ontwikkeling. Hieruit blijkt dat vislarven vergelijkbare patronen van
het interne moment vertonen voor verschillende ontwikkelingsstadia, en zwemsnelheden en -acceleraties. Ze variëren slechts de duur en amplitude van deze patronen om de zwemsnelheid of -acceleratie te bepalen. De vergelijkbaarheid van de momentpatronen wijst erop dat ook hun spieractivatiepatronen op elkaar lijken. Dit zou helpen verklaren hoe net-uitgekomen larven met een beperkte hersencapaciteit toch effectief kunnen zwemmen, ondanks de complexe natuurkunde achter hun zwembewegingen.

In deze thesis hebben we laten zien dat larvale vissen in een problematisch vloeistofmechanisch regime zwemmen. Ondanks de relatief hoge weerstand kunnen de larven effectieve zwembewegingen maken die ze helpen om het volwassen stadium te bereiken. We hebben nieuwe methodes ontwikkeld om de driedimensionale zwembewegingen te reconstrueren, en deze te gebruiken om externe en interne krachten en momenten te bereken.
Uit data verzameld met deze nieuwe methodes blijkt dat vislarven waarschijnlijk op een relatief eenvoudige manier hun zwembewegingen kunnen aanpassen, voor zowel starts als continu zwemmen: de complexe natuurkunde staat vislarven niet in de weg om effectief te zwemmen.